《半妖的夜叉姬》的故事发生在奈落之战十几年后，也就是《犬夜叉完结篇》之后，故事的主角也不再是当年的犬夜叉戈薇一行人，而是他们的孩子辈，3个14岁的半妖少女。
她们分别是*生丸的双胞胎女儿日暮永远和刹那，戈薇和犬夜叉的女儿诸叶。
所以虽然是《犬夜叉》续篇，但基本可以算是一个新的故事。
永远与刹那幼时因为森林大火分离，永远从战国时代穿越到现代，被日暮家养育长大，因此成为日暮永远。
留在战国时代的刹那，在已经成为除妖师首领的琥珀手下工作，她们的堂姐妹诸叶也成长为一名赏金猎人。
故事发生在日本南北朝时期，一开始是一位少女被绑，关东管领从她随身的物品里搜出了一本历史书——《新订版社会历史》。
于是关东管领和其随从宗久认为眼前这位少女是一位穿越来的人，同时还称呼她为“夜叉姬”。
当然了，少女并不承认，只说自己的名字叫日暮永远。
不过明眼人一看就知道，这穿着打扮，小衬衣，皮带，长裤，显然就是一位现代人。
尽管永远否认，但很快宗久就拿出了新的证据——自行车垫。然后从这个车垫作为话头，宗久讲述了一个关于“东京”巫女的传说以及他十多年前听来的故事，由此开启了第一集里的高能剧情。
