万物生长靠太阳，种子植物只有在见光时才能变绿。那么，叶绿体是如何发育成熟，让植物成功“转绿”？
撰文 | 兰
绿色植物通过光合作用为自身提供物质和能量来源，也顺道养活了我们。万物生长靠太阳，光是影响植物生长发育最重要的环境因子之一。在双子叶植物种子萌发过程中，黑暗促进下胚轴伸长，抑制叶片生长，此时叶片细胞中缺乏叶绿体、呈白色或黄色，这称为植物的“暗形态建成“（skotomorphogenesis），它有利于幼苗尽快破土。见光后，植物下胚轴伸长受抑制，细胞内黄质体发育为叶绿体、开始光合作用。由“黑暗到光明”的巨大转变短时间即可完成，这是植物的“光形态建成”（photomorphogenesis ）。
我们的眼睛里有光受体，它们接收光信号并传递给大脑，使我们“看见”光。而植物是如何感知光的呢？植物主要通过细胞内的红光-远红光受体——光敏色素（phytochromes , PHYs）来感光。种子植物只有在见光时才能变绿，此时，红光诱导PHYs从无活性的Pr构象转变为有活性的Pfr构象、Pfr自细胞质转移入核；在细胞核中，PHYs诱导了转录因子PIFs（Phytochrome-Interacting Factors）降解，开始光形态建成；最终叶绿体发育成熟，植物“转绿”[1] 。
叶绿体的发育由核基因和质体基因共同调控，它们被称为光合相关核基因PhANGs（photosynthesis-associated nuclear-encoded genes) 和光合相关质体基因PhAPGs（photosynthesis-associated plastid-encoded genes）。PhANGs的转录由核基因组编码的RNA聚合酶NEP（nuclear-encoded RNA polymerase）完成，PhAPGs则由质体RNA聚合酶PEP（plastidial RNA polymerase）转录。PHYs通过抑制PIFs可以实现对这两大类基因的激活[2] 。
这就很有意思了，核定位的光敏色素在接收光信号后，如何给质体“下命令”，告诉质体要开始转录光合相关基因了？美国加州大学河滨分校陈濛教授实验室的最新研究发现，两个核-质体双定位的蛋白RCB和NCP参与了光敏色素介导的信号通路，相关成果以Phytochrome activates the plastid-encoded RNA polymerase for chloroplast biogenesis via nucleus-to-plastid signaling和NCP activates chloroplast transcription by controlling phytochrome-dependent dual nuclear and plastidial switches为题于近日背靠背发表在Nature Communications期刊上。
光敏色素信号通路蛋白的突变，和叶绿素合成相关基因的突变，都能导致植物出现黄化，所以仅以“黄化”为标准，很难特异地筛选出前者相关的基因。这如何是好呢？以往研究表明，光敏色素通过与PIFs互作，同时调控叶绿体发育和下胚轴伸长；而叶绿素合成相关基因一般不影响下胚轴发育。据此，陈濛教授课题组通过正向遗传学、筛选光下“又高又黄”的表型，最终获得了23个突变体，从中接连解析出HMR[3] ，RCB和NCP三个PHYs-叶绿体发育通路的蛋白，令人惊奇的是，它们都是核-叶绿体双定位蛋白。
光敏色素PHYs被光激活后最早的反应是由细胞质入核，在核内形成一种特殊的亚核结构“光小体”（photobodies）（光小体也是陈濛教授实验室最早报道的嘞）[4] 。光小体的大小和数量直接受光信号的调控[5] 。HMR（HEMERA）最初被报道定位于叶绿体，调控叶绿体基因的转录。陈濛课题组发现，HMR还在光小体中介导了PHYs 诱导的PIFs降解[3] 。
研究者接下来发现，被光激活后， PHYs诱导PEP复合体在质体中完成装配，从而启动PhAPG的转录，反之，在暗中，PIFs不仅抑制核基因PhANGs的转录，还可以抑制质体中PEP复合体装配和PhAPG的转录。RCB（REGULATOR OF CHLOROPLAST BIOGENESIS），陈濛课题组报道的另一双定位蛋白， 可在细胞核内与PHYs直接互作，促进PHYB聚集形成大的光小体，而HMR可直接与PIFs互作，RCB和HMR可能协同地促进PIF降解，随后经未知的顺行信号通路（anterograde signaling）诱导PEP装配，激活PhAPG转录。在质体内，RCB被报道与PEP关联，参与维持光合器官的正常结构[6] 。然而，敲除PIFs 就足以互补rcb表型。
NCP（UCLEAR CONTROL OF PEP ACTIVITY），经遗传分析也位于PHY下游，参与光诱导的下胚轴抑制和叶绿体合成。这也是一个核-质体双定位蛋白，特别的是，作者通过蛋白质大小分析发现，NCP 可能是先被定位到质体，随后才转移至核内的。与RCB类似，NCP参与调控光小体的形成和PIFs的降解，也诱导PEP的装配和PhAPG的转录；不同于RCB的是， NCP除在核里介导PIFs的降解外，还在质体里直接促进PEP复合体的组装，敲除PIFs不能互补ncp突变体中PEP复合体的缺陷。
演化分析表明，RCB和NCP是两个旁系同源基因，其祖先基因NCP-like在早期陆地植物基因组中仅一个拷贝，后来NCP-like发生了一次复制，产生的两个子基因演化为如今种子植物中功能上有所分化的RCB和NCP。在作用机制方面，RCB和NCP经预测包含 Trx-like 结构域（Trx是有氧化还原活性的蛋白），但结构和生化分析表明，它们没有氧化还原活性。
Model for the PHY-mediated nucleus-to-plastid light signaling pathway
高等植物多数光合相关蛋白由核基因编码；尽管如此，质体基因组却也是极其重要、不可或缺的。为实现对环境的最大适应，植物在接收光信号后需协同调控核质基因的表达。俗话说“天高皇帝远”，核内的光受体要如何把“命令”下达给质体？以上系列成果验证了在光感应中，存在核-质体顺行信号通路的猜想，并揭示了核-质体双定位蛋白在其中的重要作用。也不禁引发新的思考，如这些蛋白的作用机制是？它们的双定位对“核-质*流“的意义是？另一方面，这些成果不仅完善了我们对植物的认知，丰富了作物育种的理论基础，在植物领域外也有重要意义：动物细胞中核与线粒体的交流与植物细胞中核与叶绿体的交流是相似的，而线粒体的功能与癌症等疾病息息相关，这些成果也为线粒体研究带来了新的启示[7] 。
参考文献
1. Rockwell, N. C., Su, Y. S. & Lagarias, J. C. Phytochrome structure and signaling mechanisms. Annu. Rev. Plant Biol. 57, 837–858 (2006).
2. Leivar, P. & Quail, P. H. PIFs: pivotal components in a cellular signaling hub. Trends Plant Sci.16, 19–28 (2011).
3. Chen, M. et al. Arabidopsis HEMERA/pTAC12 initiates photomorphogenesis by phytochromes. Cell 141, 1230–1240 (2010).
4. Van Buskirk, E. K., Decker, P. V. & Chen, M. Photobodies in light signaling. Plant Physiol. 158, 52–60 (2012).
5. Chen, M., Schwab, R. & Chory, J. Characterization of the requirements for localization of phytochrome B to nuclear bodies. Proc. Natl Acad. Sci. USA 100, 14493–14498 (2003).
6. Bailey, S. et al. A critical role for the Var2 FtsH homologue of Arabidopsis thaliana in the photosystem II repair cycle in vivo. J. Biol. Chem. 277, 2006–2011 (2002).
7. https://news.ucr.edu/articles/2019/06/14/its-not-easy-being-green.
原文链接：
www.nature.com/articles/s41467-019-10518-0
www.nature.com/articles/s41467-019-10517-1
本文经授权转载自微信公众号“BioArt植物”。
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